Assim, os ecólogos conhecem profundamente a biologia e o papel de aves, mamíferos e peixes nos processos dos ecossistemas, mas ainda sabem muito pouco sobre os microrganismos, que dirigem a maior parte do fluxo de energia nos ecossistemas (Wagener etal., 1998). 

A comunidade bacteriana, juntamente com os fungos, tem sido encarada, desde os primórdios da Ecologia, como decompositora da matéria orgânica, assumindo papel central no retorno dos nutrientes para os ecossistemas aquáticos e terrestres. Essa visão é assumida já no trabalho clássico de Lindemann (1942) e continua mantida em vários livros textos recentes de Ecologia (Begon et al., 1996; Dickinson & Murphy, 1998) e Limnologia (Esteves, 1998; Moss, 1993). Tem sido demonstrado, por exemplo, que a degradação de aminoácidos incorporados a partir da coluna de água pela comunidade bacteriana, constitui-se numa importante fonte de NH4 + para os ambientes aquáticos e que a absorção e regeneração de nutrientes inorgânicos pode controlar parcialmente o suprimento de nutrientes para os produtores primários (Hoch & Kirchiman, 1995). Porém, atualmente, grande parte da regeneração de nutrientes não é atribuído diretamente às bactérias, os decompositores clássicos, mas aos protozoários que as consomem e liberam o excesso de amônia e fosfato, tanto em ecossistemas aquáticos como terrestres (Pomeroy et al., 1988). Ainda assim, não se pode negligenciar o importante papel das bactérias na ciclagem, mesmo que sua participação ocorra, em grande parte, de maneira indireta.

No entanto, um outro enfoque que atribui às bactérias um importante papel também nas teias alimentares microbianas em regiões pelágicas, passou a ser acrescentada a essa visão tradicional a partir de meados da década de 70, incorporando-se definitivamente ao corpo de paradigmas ecológicos na década de 80 (Pomeroy, 1974; Azam et al., 1983; Tranvik, 1989a). O florescimento de trabalhos enfocando o papel dos microrganismos, especialmente das bactérias, nas teias alimentares de ecossistemas aquáticos, pode ser atribuído principalmente ao surgimento de novos métodos aplicados a esses ambientes. Os resultados revelaram que, contrariamente ao que se supunha, em vários ambientes a biomassa e produção secundária das bactérias supera aquela do fitoplâncton (Hessen, 1985; Simon et al., 1992; Abreu et al., 1992), que sempre foi encarado como principal comunidade produtora.

Em grande parte, as teorias modernas acerca do papel das bactérias estão baseadas no mecanismo de consumo da matéria orgânica dissolvida ou carbono orgânico dissolvido (COD) por esses microrganismos, que transformam essa fração dissolvida de carbono em matéria orgânica particulada (Fuhrman & Azam, 1980; Azam et al., 1983). Assim, o carbono que se encontrava teoricamente inacessível aos organismos heterotróficos, é reintroduzido nas teias alimentares. O termo elo microbiano ou alça microbiana ("microbial loop" em inglês) foi inicialmente sugerido para designar a cadeia alimentar que inclui as bactérias e os protozoários, seus principais predadores (Azam et al., 1983). Atualmente acredita-se que grande parte do fluxo de carbono nos ecossistemas aquáticos flui através das bactérias (Pomeroy et al., 1988; Toolan et al., 1991; Wetzel, 1995).

O conceito de elo microbiano alterou a visão tradicional de cadeias tróficas de herbivoria e detritivoria ao evidenciar que a decomposição não é o único papel das bactérias no plâncton (Pedros Alió & Guerreiro, 1994). Esse conceito propiciou grande impulso aos estudos de cadeias tróficas. Porém, atualmente é aceito que o elo microbiano é um componente de uma teia alimentar microbiana muito mais complexa. Assim, pode-se dizer que na prática se torna difícil separar o elo microbiano das teias alimentares microbianas, porque as interações nesse nível incluem todos os organismos unicelulares procariontes e eucariontes autotróficos e heterotróficos (Sherr & Sherr, 1988). Essa teia tem ainda em sua base o picoplâncton (< 2 μm), que é predado pelos mesmos microorganismos que predam as bactérias (Turner & Hoff, 1993). Através desse enfoque, os ecólogos aquáticos passaram a pesquisar os aspectos mais relacionados com o fluxo de energia e a ciclagem de matéria através da comunidade bacteriana, em detrimento dos aspectos estruturais (identificação e sucessão de espécies), visto que esses últimos ainda são de difícil solução quando se trabalha com essa comunidade (Chróst & Overbeck, 1990; Gasol et al., 1997).

Um dos primeiros métodos que revolucionaram os estudos da comunidade bacteriana foi o de contagem direta das bactérias por epifluorescência, utilizando laranja de acridina (Hobbie et al., 1977) ou DAPI (Porter & Feig, 1980) como corantes. Esse método representa grande vantagem em relação aos métodos utilizados previamente para determinação da abundância de bactérias, baseados em meios de cultura. Além das dificuldades na obtenção de um grande número de amostras, os meios de cultura podem ser seletivos, fornecendo subestimativas da abundância de bactérias. Por outro lado, a contagem direta por epifluorescência não permite discriminar entre as células vivas ou mortas e, muitas vezes, em função de seu reduzido tamanho, as bactérias podem ser confundidas com partículas de detritos.

Algumas utilizam a luz e o gás sulfídrico (bactérias fotossintetizantes) ou compostos químicos inorgânicos (quimiossintetizantes) como fonte de energia. Detalhes sobre a ecologia desses dois grupos, que não serão considerados nessa discussão, podem ser encontrados em livros texto de Limnologia (Wetzel, 1983; Esteves, 1998). Porém, a maioria das bactérias possui metabolismo heterotrófico, ou seja, depende da matéria orgânica sintetizada por outros organismos para seu desenvolvimento. Discutiremos os aspetos ecológicos relativos a esse grupo.

Grande parte do aporte dê COD a partir dos entornos dos ecossistemas aquáticos é constituído por compostos húmicos, que constituem entre 20 e 50% da matéria orgânica dissolvida dos ecossistemas aquáticos continentais (essa porcentagem pode chegar a 90% nos ambientes com águas escuras, como o rio Negro, por exemplo) (Thurman, 1985). Embora parte desses compostos seja formada no próprio ambiente aquático, sua origem está predominantemente associada com a decomposição da vegetação terrestre e são carreados para o ambiente aquático basicamente por lixiviação através do solo (Thurman, 1985). Durante o transporte para os ecossistemas aquáticos, o material orgânico alóctone é parcialmente decomposto e as substâncias mais lábeis são utilizadas pelos microrganismos ainda no ecossistema terrestre. Dessa forma, o material orgânico alóctone que atinge os ecossistemas aquáticos é formado basicamente por compostos húmicos, que são consideravelmente refratários (Münster & Chróst, 1990). A despeito da dificuldade de utilização desse material pelas bactérias, ele garante uma fonte abundante e constante de carbono, que pode ser utilizado em taxas de até 0,5% por dia (Wetzel, 1995).

Os ecossistemas aquáticos continentais, especialmente de menor porte, são muito mais influenciados pelos seus entornos que os ambientes marinhos e, assim, os aportes de matéria orgânica alóctone para os primeiros é também consideravelmente maior (Tranvik, 1989a). Esse fato sugere que a abundância e a produção secundária bacterianas por unidade de produção primária fitoplanctônica seja também maior nos ecossistemas continentais. Dados comparativos corroboram essa afirmação (Cole etal., 1988; Simon et al., 1992), que justifica a diferença nas duas curvas que associam a biomassa e produção bacterianas à biomassa e produção fitoplanctônica, obtidas para ambientes continentais e marinhos (Fig. 1 b). Em outras palavras, devido aos aportes alóctones de COD, para uma mesma unidade de biomassa ou produção primária fitoplanctônica, ocorre maior biomassa e produção secundária bacteriana em ambientes aquáticos continentais. A presença de matéria orgânica alóctone também ajuda a explicar a descoberta de que vários ambientes aquáticos continentais funcionam em heterotrofia, ou seja, apresentam taxas de respiração maiores do que de produção primária (Salonen, 1981; Tranvik, 1989a; Giorgio et al., 1997; Landim de Souza & Couto, 1997). Nesse caso, além da matéria orgânica produzida no próprio ecossistema, a matéria alóctone é também consumida pelas bactérias, gerando elevadas taxas de respiração comparativamente à produção primária. O predomínio da respiração torna-se ainda mais acentuado nos ecossistemas oligotróficos, onde a atividade fitoplanctônica é limitada por nutrientes e, assim, o COD alóctone e o elo microbiano assumem maior importância no metabolismo desses ecossistema (Simon etal., 1992; Giorgio et al., 1997).

Num simples exercício de raciocínio, poderíamos hipotetizar a seguinte cadeia alimentar:

COD → bactérias → nanoflagelados heterotróficos → ciliados fagotróficos → copépodos → larvas de peixes → peixes de pequeno porte → grandes predadores

Outro mecanismo eficiente que reduz o número de elos nas teias é o consumo direto de bactérias aderidas à partículas sestônicas, isto é, suspensas na coluna de água. Assim, por colonizarem partículas maiores, as bactérias podem ser utilizadas por organismos de maior porte. Esse fato tem sido demonstrado também para cladóceros, que utilizam mais eficientemente bactérias aderidas a partículas em determinados períodos do ano ou em determinados ecossistemas (Jürgens, 1994). As bactérias aderidas às partículas suspensas na coluna de água podem também representar uma importante fonte de carbono para invertebrados filtradores, tais como larvas de simulídeos e quironomídeos, como foi demonstrado por Edwards (1987) em dois riachos norte-americanos. Segundo esse autor, partículas menores que 12 μm continham, em geral, mais de 50% de carbono de origem bacteriana, fazendo com que os organismos que filtram partículas desse tamanho tivessem seus requerimentos de carbono provenientes basicamente das bactérias. Em lagos oligotróficos, as bactérias podem também representar a principal fonte de carbono para invertebrados bênticos, como os quironomídios (Goedkoop & Johnson, 1992).

Assim, o fluxo de carbono pelas teias alimentares microbianas talvez seja a explicação para a elevada produtividade secundária em ecossistemas de água doce ricos em compostos húmicos, conhecidos na literatura como distróficos (Edwards, 1987; Tranvik, 1989a). Cabe ressaltar que, independentemente do papel das teias alimentares microbianas na transferência de energia para os níveis tróficos superiores, elas são responsáveis pela maior parte da ciclagem do carbono orgânico dos ecossistemas aquáticos, principalmente continentais (Wetzel, 1995). Assim, a dinâmica desses ambientes é profundamente afetado pelas interações entre esses microrganismos. As teias alimentares microbianas, relativamente complexas, também são responsáveis por parte da regeneração de nutrientes nos ecossistema aquáticos. A maior parte dos estudos com esse enfoque foi realizado com o nitrogênio e o fósforo, os principais nutrientes que limitam as taxas de produção primária. A predação dos protozoários sobre as bactérias e o fitoplâncton constitui-se no mecanismo mais importante associado à regeneração desses dois nutrientes (Pomeroy et al., 1988).

Especialmente nos ambientes aquáticos rasos, amplamente colonizados por macrófitas aquáticas, as bactérias epifíticas podem assumir importante papel como produtores secundários (Thomaz & Esteves, 1997a). Nesses sistemas, o papel que as bactérias aderidas à vários substratos apresentam na ciclagem de nutrientes e no fluxo de energia deveria ser avaliado simultaneamente ao papel das bactérias que habitam a região pelágica.

Vários fatores abióticos e bióticos influenciam a abundância e a produção da comunidade bacteriana. Em alguns sistemas aquáticos a abundância e atividade bacterianas parecem ser limitadas por fatores abióticos, tais como a temperatura e as concentrações de nutrientes, especialmente nitrogênio e fósforo (Coveney & Wetzel, 1988; Toolan et al., 1991; Morris & Lewis Jr., 1992; Wang etal., 1992; Roloff & Nicklisk, 1993; Thomaz & Esteves, 1997b). Como discutido anteriormente, essa limitação está relacionada ao fato das bactérias utilizarem, muitas vezes, compostos orgânicos pobres nesses nutrientes, necessitando, portanto, absorver os requerimentos adicionais a partir da coluna de água.

A regulação por nutrientes inorgânicos também poderia ser atribuída a uma causa indireta, isto é, a escassez de nutrientes poderia levar à menor produção primária do fitoplâncton e conseqüentemente à redução dos aportes de COD, essencial para crescimento bacteriano (Toolan et al.,1991; Wang et al., 1992). Visto que tanto as bactérias como o fitoplâncton absorvem nutrientes a partir da coluna de água, pode-se afirmar que em alguns sistemas, ambas as comunidades competem por nitrogênio e fósforo (Priscu & Downes, 1985; Wang et al., 1992). A limitação da produção secundária bacteriana por nutrientes altera a visão clássica que coloca os produtores primários, em especial o fitoplâncton, como os principais consumidores de fósforo • nitrogênio, adicionando um outro nível de complexidade nos elos já estabelecidos nos ecossistemas aquáticos (Toolan et al., 1991).

Além do controle exercido pelos nutrientes inorgânicos, eventos que ocorrem em vários níveis tróficos também alteram o crescimento de populações naturais de bactérias (Riemann & Sondegaard,1986). Dentre esses fatores, a liberação de COD por outros organismos aquáticos, como comentado anteriormente, e a predação, devem ser enfatizados.

A liberação de substâncias orgânicas dissolvidas lábeis pelo fitoplâncton é decorrente basicamente da excreção de produtos fotossintéticos e autólise ou lise das células provocada pela ação de vírus e/ou outras bactérias (Münster & Chróst, 1990; Wetzel, 1995). Durante a senescência, a perda da integridade celular provoca a liberação maciça (mais de 40% nas primeiras 24 horas) de COD não estrutural, composto por moléculas simples e de fácil utilização (Wetzel, 1995). Há também indícios de que o zooplâncton pode dominar o controle das substâncias lábeis e, conseqüentemente, o crescimento bacteriano (Riemann & Sondegaard, 1986). O papel do zooplâncton estaria relacionado com o rompimento de células algais e a conseqüente liberação de COD durante a predação ("slooping feeding"), a excreção direta de COD e liberação de material fecal (Thurman, 1985; Rieman & Sondegaard, 1984, 1986; Layborn-Parry, 1992).

Recentemente, tem sido aventado que a radiação solar, especialmente a ultravioleta, também contribui para o aumento do COD lábil em vários ecossistemas aquáticos. Esse processo está associado com a quebra dos compostos húmicos de grande peso molecular que resulta no aumento das concentrações de moléculas orgânicas menores, mais facilmente utilizáveis pela comunidade bacteriana, influenciando o ciclo de carbono e as teias alimentares microbianas nos ecossistemas aquáticos (Wetzel, 1995; Lindell et al., 1995; Lindell, 1996). Esse processo estimularia ainda mais a produção secundária bacteriana.

Assim, pode-se concluir que a liberação de COD diretamente pelos produtores primários, pelo zooplâncton, pela predação e quebra de moléculas orgânicas por raios ultravioletas, atuam em conjunto, aumentando as concentrações de COD lábil nos ambientes aquáticos e estimulando o crescimento bacteriano.

Por outro lado, o controle das bactérias pode ser dado pela predação, que nos ecossistemas aquáticos é atribuída basicamente ao protozooplâncton (ciliados e flagelados heterotróficos) (Hobbie & Helfriech III, 1988; Abreu et al., 1992; Laybourn-Parry, 1992). Num experimento com adição de fosfato, Toolan et al. (1991) constataram que o microzooplâncton pode exercer efeito positivo sobre a comunidade bacteriana em baixas concentrações de nutrientes, por acelerar a regeneração desses nutrientes, enquanto em elevadas concentrações, os efeitos negativos da predação sobre as bactérias eram mais acentuados. Como já comentado anteriormente, organismos maiores, como os cladóceros (Vaqué & Pace, 1992; Jürgens, 1994), também podem desempenhar papel relevante no consumo de bactérias em alguns ecossistemas aquáticos continentais. Na verdade, deve ser acrescentado que não somente as bactérias, mas também os nanoflagelados, componentes do elo microbiano, sofrem forte controle pela predação (Lenz, 1992). Portanto, a predação pode ser considerada um importante regulador das teias alimentares microbianas (Lenz, 1992).

Finalmente, a mortalidade de bactérias por vírus parasitas tem sido também considerada um importante fator controlador da abundância e produção secundária bacteriana (Suttle, 1994). Os vírus ocorrem em elevada abundância, comparativamente às bactérias (12 a 15 vírus, por bactéria, segundo Lemke et al., 1997). No entanto, muito pouco ainda é conhecido sobre bacteriófagos líticos e seu papel nas teias alimentares microbianas em ecossistemas aquáticos (Vaque & Pace, 1992).

A despeito da importância das bactérias no processamento da matéria orgânica, pouco se conhece sobre outros microrganismos, que têm sido negligenciados em função, principalmente de problemas metodológicos. Pode-se destacar, dentre eles a comunidade fúngica. O COD liberado durante a decomposição dos detritos suporta, juntamente com as bactérias, altos valores de biomassa e produção secundária de fungos (Weyrs & Suberkropp, 1996). Também os detritos particulados são utilizados mais rapidamente e com grande eficiência por essa comunidade (Newell, 1993). Assim, esses resultados indicam que os fungos poderiam ser também um importante elo em teias alimentares detríticas, assumindo papel semelhante ao atribuído atualmente para as bactérias. Indubitavelmente a incorporação dessa comunidade nos modelos de teias alimentares microbianas representaria um grande avanço na compreensão do funcionamento dos ecossistemas aquáticos.

O grande impulso dado pela compreensão do papel ecológico de bactérias e das teias alimentares microbianas, além de permitir reavaliar os conceitos associados com a ciclagem de nutrientes e fluxo de energia em ecossistemas aquáticos, suscitaram novas questões, muitas das quais ainda não respondidas. Cabe aos de ecólogos aquáticos, alterar suas visões tradicionais, responder algumas questões levantadas pelos novos conceitos, e finalmente, aperfeiçoar, remodelar ou mesmo propor novos modelos do fluxo de energia e da ciclagem de nutrientes. Sem a avaliação dos mecanismos que regulam as teias alimentares microbianas e da amplitude de sua atuação, dificilmente o funcionamento dos ecossistemas aquáticos será entendido em sua plenitude.

O PAPEL ECOLÓGICO DAS BACTÉRIAS E TEIAS ALIMENTARES MICROBIANAS EM ECOSSISTEMAS AQUÁTICOS THOMAZ, S. M.
Universidade Estadual de Maringá, Departamento de Biologia – Nupelia